鎌倉時代の末、丹波の人乗専（じょうせん）は本願寺覚如（かくにょ）（一二七〇～一三五一）に帰依して丹波六人部（むとべ）にあった天台宗の寺を本願寺に寄進し、覚如の別号をとって毫摂寺と号した。『摂津名所図会』はこの寺を丹波から京都へ移したとしているが、京都にでた乗専が住持となった出雲路（いずもじ）の毫摂寺がそれであろうか。乗専はやがて覚如の末子を請うて、この寺の後住としている。寺の第二世善入である。その後善幸の代、おそらく応仁・文明の乱（一四六七～七七）のときと思われるが、京都の兵乱で焼けた。善幸の長子善秀はそのあとも京都に残ったが、次男善鎮と三男善智は、化益のために越前横越（よこごし）（福井県）に下った父善幸について越前に同行した。善鎮は横越の証誠寺をついだが、やがて山科本願寺の蓮如（一四一五～九九）に帰依し、その門下に入って正闡（しょうせん）坊と号した。その系統は加賀大聖（だいしょう）寺の毫摂寺となり、その分派に越前武生（たけふ）の陽願寺などがある。京都に残った善秀のあとは、乗専がつちかった畿内の門下を掌握して、小浜の毫摂寺となったといわれる。
小浜毫摂寺の建立年代は不明である。元禄十四年（一七〇一）岡田徯志が撰した『摂陽群談』は直接毫摂寺の建立にふれてはいないが、善秀が明応年間（一四九二～一五〇〇）に小浜庄を開いたとしていて、寺の建立が明応年間ともうけとれる叙述である。
蓮如の孫証如の『天文日記』は天文五年（一五三六）から同二十三年までのことが記述されており、そこには毫摂寺の名がしばしばでてくる。だがそれはかならずしも、小浜毫摂寺をさしているとは断定できない。もっとも『本願寺史』（第一巻四五七ページ）は、この『天文日記』によって、証如の代に本願寺になんらか関係のあった寺々を列挙し、そのなかに小浜毫摂寺の名を挙げている。
写真100 小浜の毫摂寺
さらに順興寺実従がしるした『私心記』の永禄三年（一五六〇）二月十一日の条につぎの記述がみられる。
朝早々ニ湯山口入也、船ニテカラサキヘ行、富田ヲ通候テ瀬川ニテ中食シテ、小浜マデ行、野ニテ島川スヾヲ持来候、毫摂寺ヨリ役所アツカヒ侯、三ヶ所也、カゴヲカリ候テ、小浜ヨリ乗候也、池坊ヘ人遣候テ、宿ヲカリ候也、弥七ト云者也、○湯ヘ一夜三度入
実従が摂津富田・瀬川（箕面市）・小浜を経て湯山（有馬）に入湯した記事であり、ここにみえる毫摂寺は明らかに小浜毫摂寺のことである。以上のことからみて、明応年間とはいえなくても、一六世紀の前半には、すでに毫摂寺は建立されていたとみてよいであろう。