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室町時代、鎌倉府で関東の統治にあたった鎌倉公方の補佐役として大きな権勢を振るったのが関東管領です。足利将軍家と縁の深い上杉氏が関東管領を務めることが多く、上杉氏の諸流が関東の各地で繁栄します。なかでも山内上杉氏は宗家として大きな力をもち、関東管領を多く輩出しました。山内上杉氏は上野国守護として上野国を地盤としており、その拠点となったのが平井城です。